17 kwietnia 1946 roku na osobistą prośbę dyrektora FBI J. Edgara Hoovera admirał Sidney Souers zwrócił się do prezydenta H. Trumana z następującym żądaniem: ,,Jest niezmiernie pilną sprawą, aby Federalnemu Biuru Śledczemu pozwolono kontynuować jego działania na rzecz bezpieczeństwa w krajach półkuli zachodniej, w Londynie, Paryżu, Rzymie, Manili, Tokio oraz w amerykańskiej strefie Niemiec. Wykonywane przez biuro zadania może zilustrować kanadyjskie śledztwo w Ottawie, które prowadzi do Stanów Zjednoczonych, jak również do Anglii".
,,Kanadyjskie śledztwo" dotyczyło działalności szpiegowskiej 36-letniego porucznika armii czerwonej Igora Siergiejewicza Guzienki, wtyczki NKWD i szyfranta z biura sowieckiego attaché wojskowego w Kanadzie. Zdemaskowanie rozgałęzionej radzieckiej siatki szpiegowskiej pod przewodnictwem rezydenta GRU, pułkownika Nikołaja Zabotina, który werbował do współpracy w Kanadzie fizyków jądrowych, takich jak Allan N. May, dało Amerykanom argument do wzmocnienia aparatu wywiadowczego FBI w krajach nawet najbardziej sojuszniczych.
Hoover już zacierał ręce z zadowolenia, snując marzenie o kartotece gromadzącej kompromitujące dossier na zagranicznych polityków, kiedy 22 stycznia 1946 roku jak grom z jasnego nieba dotarła do niego wiadomość o powołaniu przez prezydenta Trumana Grupy Centrali Wywiadu (Central Intelligence Group – CIG) podlegającej utworzonej tego samego dnia Agencji Bezpieczeństwa Narodowego (NSA) i zorganizowaniu jej rezydentury na obszarze amerykańskiej strefy okupacyjnej. 18 września 1947 roku Grupa Centrali Wywiadu została przemianowana na Centralną Agencję Wywiadowczą (CIA), a podzielone na strefy okupacyjne Niemcy stały się pierwszą linią frontu szpiegowskiej zimnej wojny w latach 1949–1990.
Wojna z klanem Kennedych
W jednej chwili mozolnie budowane imperium FBI zostało zdegradowane do pozycji policji federalnej i odsunięte od wielkiej polityki. To oznaczało, że lada dzień także Hoover utraci stanowisko.
Na to jednak 52-letni dyrektor nie mógł sobie pozwolić. Rozpoczęła się wojna Hoovera z Białym Domem. Kiedy Hoover żądał zwiększenia personelu i budżetu do walki z sowieckim wywiadem, Truman redukował w projekcie budżetu wysłanym Kongresowi personel FBI o 600 agentów. Dodatkowo odmowa współpracy dyrektora FBI z nowopowstałą CIA była odbierana jako niesubordynacja wobec prezydenta.
Hoover zdał sobie sprawę, że jedynym ratunkiem dla niego i jego ludzi jest rozpętanie psychozy przed sowiecką infiltracją.
Do tego celu miał mu posłużyć młody i ambitny republikański kongresmen Richard Nixon, którego zadaniem było przygotowanie gruntu pod polowanie na czerwone czarownice. Głównym wykonawcą zadania miał być bohater wojenny i republikański senator Joseph Raymond McCarthy. Jego słynne przemówienie z lutego 1950 roku, oskarżające wywiad sowiecki o przeniknięcie w struktury Białego Domu i armii, rozpoczęło epokę mccarthyzmu.
Hoover triumfował, a prezydent Harry Truman panicznie bał się posądzenia o sprzyjanie komunistom.
Zwycięstwo Hoovera w wojnie z Trumanem niesamowicie umocniło jego pozycję jako dyrektora FBI. Kolejny prezydent Dwight D. Eisenhower traktował Hoovera jak regularnego członka gabinetu w randze sekretarza. Hoover bywał także na niemal wszystkich posiedzeniach Rady Bezpieczeństwa Narodowego. W 1959 roku obsesją Hoovera i Eisenhowera stała się eliminacja Fidela Castro i Rafaela Trujillo, dyktatorów Kuby i Dominikany. W tym samym czasie prezydent zgadzał się na łamanie przez FBI szyfrów dyplomatycznych amerykańskich sojuszników. Pod szczególną obserwacją byli dyplomaci włoscy, francuscy, egipscy, syryjscy i indonezyjscy.
Hoover zaczął także tworzyć nową kartotekę – tym razem dotyczyła ona amerykańskich homoseksualistów. Jedną z pierwszych teczek tego typu poświęcił Vernonowi Mitchellowi, genialnemu amerykańskiemu matematykowi, który uciekł do ZSRR.
Jednak prawdziwe wyzwanie było dopiero przed nim. Coraz większą popularnością cieszył się demokratyczny senator z Massachusetts John F. Kennedy, syn doskonale znanego Hooverowi ambasadora Josepha Kennedy'ego, którego rodzinne imperium powstało w wyniku łamania ustawy prohibicyjnej.
Młody Kennedy zdawał się mieć liczne koneksje z włoską mafią. Sam Salvatore Giancana – szef wszystkich szefów Cosa Nostry w latach 1957–1966 – chwalił się, że to on uczynił Kennedy'ego prezydentem.
Chociaż prezydent starał się podporządkować starszego już dyrektora FBI swojemu bratu, prokuratorowi generalnemu Robertowi Kennedy'emu, nie prawdą jest, że bracia Kennedy gardzili Hooverem. Jakkolwiek prawdą jest, że w prywatnych rozmowach nazywali go ,,starą ciotą".
Cały czas Bob Kennedy podkreślał w prywatnych rozmowach, że Hoover jest wielkim patriotą i znakomitym organizatorem. Wiedział także, że FBI dysponuje niezliczoną ilością zdjęć, nagrań podsłuchów i filmów o niemal pornograficznej treści, kompromitujących życie prywatne prezydenta Kennedy'ego i jego rodziny.
Kiedy 22 listopada 1963 roku prezydent zginął od skrytobójczych kul w Dallas, Hoover zadzwonił do prokuratora generalnego i bez żadnego współczucia poinformował go beznamiętnym głosem: ,,pański brat prezydent został zastrzelony".
Jeżeli konflikt z braćmi Kennedy można określić jedynie mianem ,,zimnej wojny", to okres prezydentury Lyndona B. Johnsona należy określić jako wzorcową współpracę FBI z Białym Domem. Z jednej strony Johnson nakazał Hooverowi zniszczyć Ku Klux Klan w Missisipi, ale dał mu w zamian stosunkowo dużą swobodę inwigilacji Martina Luthera Kinga i innych murzyńskich obrońców praw obywatelskich.
Dzienniki L.B. Johnsona z lat 1964–1965 dowodzą, że był on nie tylko w stałym kontakcie z Hooverem, ale dwa, trzy razy dziennie radził się go w sprawach bezpieczeństwa narodowego.
Na Nixona nie znalazł haka
Mimo że Johnson był demokratą i zdecydowanym zwolennikiem przyznania praw mniejszościom etnicznym, jego oświadczenie o rezygnacji z reelekcji zostało przyjęte przez Hoovera z ogromnym żalem.
Wybory prezydenckie w 1968 roku wygrał dawny protegowany Hoovera, były członek komisji McCarthy'ego Richard Nixon. Po pół wieku odgrywania roli głównego antykomunisty Hoover przestał być potrzebny Białemu Domowi. Członkowie administracji Nixona prezentowali nawet bardziej radykalne poglądy. Nie podobały im się także przestarzałe metody śledcze, jakim hołdował szef FBI. W przeciwieństwie do F. Roosevelta czy Johna Kennedy'ego życie prywatne Richarda Nixona było nieskazitelne moralnie. Hoover nie miał więc haka ani na prezydenta, ani na głównych członków jego gabinetu.
Richard Nixon, który pod względem ideologicznym zdawał się być idealnym szefem dla starego dyrektora FBI, stał się w rzeczywistości grabarzem jego kariery.
W 1971 roku prezydent zaprosił Hoovera na święta Bożego Narodzenia do rodzinnej posiadłości Key Biscayne na Florydzie. 1 stycznia 1971 roku na pokładzie Air Force One wręczył mu tort z okazji 71 urodzin. To było jednak jedno z ostatnich ich spotkań.
6 kwietnia 1972 roku John E. Hoover otrzymał wiadomość o odwołaniu go z urzędu dyrektora FBI. Wieloletni współpracownik dyrektora Ray Wannal wspominał po latach, że przez pół godziny Hoover płakał i powtarzał na okrągło: ,,Ten sukinsyn Sullivan zamydlił mi oczy... Traktowałem go jak syna, a on mnie zdradził".
Były to ostatnie słowa Hoovera jako dyrektora FBI. Kompletnie załamany i samotny zmarł w swoim domu rok później na atak serca. Został pochowany na Cmentarzu Kongresu obok rodziców i siostry.
W mowie pogrzebowej Richard Nixon nazwał go ,,jednym z gigantów historii", który życie spędził na służbie krajowi, który kochał ponad wszystko.
